Incidence and survival of patients with mild, atypical and malignant meningomes in the United States from 2004 to 2018 Amavea

Incidence and survival of patients with mild, atypical and malignant meningomes in the United States from 2004 to 2018

JUNGUO CAO, Weijia Yan, Guihong Li, Zhixin Zhan, Xinyu Hong, Hong Yan

Notes de l’association :
– cette étude a été faite aux Etats-Unis où il est possible de collecter des données sur l’ethnie (Blanc, Hispaniques, etc…) ce qui est imposible car interdit en France. Il nous est cependant apparu que cete étude méritait d’être traduite, car elle inclut les femmes ayant des méningiomes dus aux médicaments, et surtout elle est sur une large population, et a docn uen valeur épidémiologique certaine.
– on remarque (comme souvent lorsqu’il est question de méningiomes) qu’il est bien précisé que le rapport entre les IR des femmes et des hommes était de 2,1 et augmentait également avec l’âge, atteignant 3,6 dans le groupe des 45-49 ans, sans que ça soit explicité. Or, on sait maintenant que les femmes ont pssu de méningiomes que les hommes à cause des progestatifs qui en induisent, et dasn la tranche d’âge définie, puisque le méningiome a une croissance lente dans la majorité des cas et qu’il faut un certain nombre d’années pour qu’il pose souci. Certaines données de cette étude valide donc les résultats trouvés en France (études ANSM, EPI-PHARE, Sébastien Froelich, Charles Champeaux, Thibault Passeri) .

Summary

Meningioma is the primary tumor of the most frequent central nervous system, and its incidence is increasing. A systematic epidemiological and clinical analysis is necessary to better estimate its impact on public health and understand its prognostic factors.

Data has been obtained from the surveillance database, Epidemiology, and End Results (SEER) from 2004 to 2018 for all types of age -free meningiomas. The incidence rates (IR) adjusted to age and 95 % confidence intervals were estimated according to sex, age, race, ethnicity and the location of the tumor.

L’analyse de Kaplan-Meier et les modèles de risque proportionnel de Cox multivariés ont été utilisés pour analyser la survie globale (OS). Le modèle de régression du risque concurrent de Fine-Gray a été utilisé pour analyser la survie spécifique à la cause.

Les données d’un total de 109 660 patients atteints de méningiome ont été analysées. La majorité des patients étaient âgés de plus de 60 ans, et seulement 0,41% des patients avaient entre 0 et 19 ans. Les IR des méningiomes étaient plus élevés chez les femmes, les Noirs et les patients non hispaniques que chez les hommes, les Blancs et les Hispaniques, et les IR augmentaient avec l’âge.

Le rapport entre les IR des femmes et des hommes était de 2,1 et augmentait également avec l’âge, atteignant 3,6 dans le groupe des 45-49 ans. Les patients plus âgés et de sexe masculin atteints de tous les types de méningiomes, les patients noirs atteints de méningiomes bénins et atypiques, et les patients atteints de méningiomes atypiques et malins de plus grande taille présentaient un pronostic plus défavorable.

For all types of meningiomas, surgical resection has improved survival.

Incidence rates and reported survival trends covered all demographic data and all meningioma subtypes. Advanced age, male sex, black breed and tumor size can be significant prognostic factors for meningiomas, and the resection of the tumor can considerably improve the survival of patients with meningiomas.

What's new ?

L’incidence du méningiome, la tumeur primaire du système nerveux central la plus fréquente, est en augmentation. Une analyse épidémiologique et clinique systématique est nécessaire pour mieux estimer son impact sur la santé publique et comprendre ses facteurs pronostiques. Ici, en utilisant la base de données Surveillance, Epidemiology, and End Results (SEER) aux Etats-Unis, les auteurs ont effectué une revue systématique de l’incidence et des tendances de survie du méningiome, couvrant toutes les données démographiques et tous les sous-types de tumeurs. L’âge avancé, le sexe masculin, la race noire et la taille de la tumeur peuvent être des facteurs pronostiques importants pour les cas de méningiome, et la résection de la tumeur peut améliorer considérablement la survie des patients atteints de méningiome.

Abbreviations

 Aian

 Amerindians/natives of Alaska

 APC

 Annual percentage variation

 API

 Asian/island of the Pacific

 CIM-O-3

 International classification of diseases for oncology, third edition

 GTR

 Total gross resection

 HR

 Risk report

 IC

 Confidence interval

 IR

 incidence rate

 ns

 No surgery

 WHO

 World Health Organization

 OS

 Global survival

 RT

 Radiotherapy

 SNC

 Central nervous system

 Seer

 Surveillance, Epidemiology, and End Results

 SHR

 Risk report of sub-distribution

 Str

 Subtotal resection

 Timp3

 tissue inhibitor of metalloproteinase 3

 TP73

 tumor protein 73

1 introduction

Le méningiome est la tumeur primaire du système nerveux central (SNC) la plus fréquente, représentant 38,3 % de tous les types de tumeurs du SNC et 54,5 % des tumeurs non malignes du SNC signalées de 2013 à 2017 aux États-Unis, avec un taux d’incidence (IR) de 8,81 pour 100 000 personnes-années ¹. Les femmes sont plus susceptibles d’être touchées par un méningiome non malin que les hommes ^1-5. Les méningiomes sont principalement intracrâniens, et seulement 10 % environ sont spinaux.^6-9 Ils sont plus fréquents dans la population âgée, avec une fréquence plus élevée chez les personnes de plus de 65 ans,¹⁰ et rares chez les enfants, représentant 0,4 % à 4,1 % de toutes les tumeurs infantiles.¹¹ Comme le risque de méningiome augmente considérablement avec l’âge, le fardeau des soins de santé liés au méningiome continuera à augmenter avec le vieillissement de la population.

Malgré sa prévalence en tant que tumeur du SNC, les études épidémiologiques sur le méningiome sont rares par rapport aux autres types de tumeurs du SNC. De plus, ces études sont soit limitées aux patients de plus de 65 ans,¹² soit n’ont porté que sur l’incidence des méningiomes de grades II et III de l’Organisation mondiale de la santé (OMS),¹³ soit n’ont analysé que des cohortes hospitalières ou des échantillons de patients sélectionnés d’une autre manière.^14-16 Jusqu’à présent, aucune d’entre elles n’a couvert des données démographiques larges ou différents sous-types de méningiome.

Des études ont identifié divers facteurs pronostiques associés au pronostic des patients atteints de méningiomes, y compris les caractéristiques des patients et les modalités de traitement.^{15, 17-27} En plus du grade OMS, l’âge et l’étendue de la résection représentent des facteurs pronostiques essentiels.²⁸ Une analyse multivariée a montré que l’âge ²⁹ D’autres études, cependant, ont rapporté que l’âge n’était pas associé à la survie globale (OS), mais que d’autres facteurs, tels que le sexe masculin, le statut de comorbidité, les déficiences neurologiques et les échelles de performance affectaient le pronostic.^{17, 22, 24} Par conséquent, compte tenu du mauvais pronostic de certains types de méningiomes et de leur prévalence croissante, une analyse épidémiologique et clinique systématique reste nécessaire pour les neuro-oncologues et les responsables des politiques de santé afin de mieux estimer son impact sur la santé publique, de comprendre ses facteurs pronostiques et de prendre des mesures en conséquence.

Le programme Surveillance, Epidemiology, and End Results (SEER) est une source d’information faisant autorité sur l’incidence et la survie du cancer aux États-Unis.³⁰ Le SEER recueille et publie actuellement des données sur l’incidence et la survie du cancer provenant de registres du cancer basés sur la population et couvrant environ 48,0 % de la population américaine.³⁰ Les registres du cancer soutenus par le SEER rapportent presque tous les cas incidents codés comme in situ (non malins) et invasifs (malins ; site primaire seulement) selon la Classification internationale des maladies pour l’oncologie, troisième édition (CIM-O-3).³⁰ Ils ont cherché à documenter la meilleure méthode de confirmation d’un diagnostic de cancer, y compris l’histopathologie, la radiologie et la confirmation clinique, telle que rapportée à tout moment dans les antécédents médicaux du patient.³⁰ Dans la présente étude, nous avons utilisé le registre SEER et effectué une analyse complète des données brutes des patients atteints de méningiome recueillies de 2004 à 2018 aux États-Unis. Notre étude fournit un examen approfondi de l’incidence et des tendances de survie de tous les sous-types de méningiome dans la population.

2 methods

2.1 Data collection

We used the SEER database »Incidence-Seer Research Data, 18 registries Plus, Nov 2020 Sub (2000-2018)» to search for Méningioma case from 2004 to 2018 without age restriction. The benign and atypical SNC tumors having been identified in the SEER program since 2004, this year was chosen as a limit year. When defining the selection criteria ("selection" part of the SERSTAT software), we only selected clear or specific elements for demographic details (age, sex, race and ethnicity), clinical characteristics (location and size of the tumor) and the details of the treatment. The subjects whose elements were not specified or lacked, and which had no primary or first tumor were not included. Together, our selection criteria produced a cohort of 109,660 patients.

2.2 Variables and population analysis

The incidence rates (IR) adjusted to age and confidence intervals (CI) at 95 % were estimated for meningiomas from 2004 to 2018 depending on the patient's sex, his age, his race, his ethnic origin and the location of the tumor. Blessed meningiomas were identified according to the following seven CIM-3 codes: 9530/0, 9530/1, 9531/0, 9532/0, 9533/0, 9534/0 and 9537/0.

The atypical meningiomas were identified by the following two CIM-3 codes: 9538/1 and 9539/1. Maline meningiomas were identified by the following three CIM-3 codes: 9530/3, 9538/3 and 9539/3. We have divided all the subjects in age group on the basis of 5 -year intervals. The racial categories included the blacks, the whites, the Amerindians/natives of Alaska (Aian) and the Asians/island of the Pacific (API). The categories of ethnic group included Hispanics and non-HISPANICs. The cases of tumors located at the suprateoriel level (CIM-O-3 700, 702-714), infractoriel (716-717) and the spine (701, 720-721, 725) were analyzed. The unpertified and other categories were not included in IR comparisons.

The American population of 2000 is the standard population commonly used to calculate the rates adjusted according to age, so that the IRs adjusted according to age have been standardized to the American population of 2000 and reported per 100,000 inhabitants in our study. The IRs were calculated using Seerstat 8.4.0. To characterize the trends of the MENINGIOMS IRIGIES from 2004 to 2018, the annual percentage variation (APC) was calculated by the JoinPoint Program 4.6.0.0.0 software. The permutation test was carried out for APCs, the statistical significance was set at P <0.05, and only the APCs with significant differences were presented in the figures. All the figures were generated using Graphpad Prism 7.0.

2.3 Survival analysis

Survival analyzes have been carried out for all cases of meningiomas reported from 2004 to 2018 depending on sex, age, race, ethnicity, the location of the tumor, the size of the tumor, the treatment method. The categories of sex, race, ethnicity and location of the tumor were the same for IR analysis. We used five age groups (0-19 years, 20-39 years, 40-59 years, 60-79 years and 80+ years) and two groups of tumor size (<3 cm and ≥3 cm).

The treatment modality has been grouped according to the coding guidelines specific to the SEER site in the following five subgroups: no treatment (NO), STR, Total gross resection (GTR), STR + Radiotherapy (RT) and GTR + RT. Due to the limited size of the samples, the AIAN and infractoring meningiomas have been excluded from survival analyzes for atypical and clever meningomes. To calculate the SG in separate groups, the Kaplan-Meier model was used in our study, and the differences between the groups were examined using the Log-Rank test.

To study the independent prognostic factors associated with SG, proportional risk models of multivariate COX have been used to determine risk reports (RR) and 95 %CI. For the analysis of competing risks, the cumulative impact of deaths linked to the tumor was calculated for each factor after taking into account the deaths of other causes. The Risk Risk Regression model of Fine-Gray has been used to estimate the risk of sub-distribution (RDS) and 95 %CI report. P <0.05 was considered statistically significant. IBM SPSS Statistics 25 software, R Statistical Software and SAS Software have been used for data analysis.

3 results

3.1 Patient characteristics of patients

The data of 109,660 patients in total were analyzed.

Table 1 presents the basic characteristics and the results of the treatment of these patients.

Nous avons constaté que 95,4% des patients avaient des méningiomes bénins, 3,6% des méningiomes atypiques et 1,0% des méningiomes malins.

Among the meningiomas whose grade WHO was documented (7,740 cases), 79.4% of the meningiomas were grade I of WHO, 18.7% of Grade II of WHO and 1.9% of Grade III of WHO. The largest age group was that of the 60-79 year olds, with 48,856 (44.6 %) patients, followed by that of 40-59 year olds with 31,586 (28.8 %) patients and that of 80 years and over with 22,487 (20.5 %) patients.

Women were more numerous than men (81,192 women, 74.04 %; 28,468 men, 25.96 %), with a women/men's report of 2.85:1.

It is interesting to note that this relationship varies between patients with tumors of different OMS grades: 2.98: 1 for grade I, 1.33: 1 for grade II and 1.26: 1 for grade III.

The majority of patients were white (87,188, 79.5 %), followed by blacks (12,872, 11.7 %) and APIs (8867, 8.1 %). Overall, 89.1 % of patients (97,649) were non -Hispanic. Regarding the location of the tumor, most of the cases were supratotory (105,314, 96.0 %).

Most benign tumors were of a size <3 cm (60,989, 70.5%), but most of the atypical (2779, 84.7%) and malignant tumors (626, 77.9%) were ≥3 cm.

Most patients with benign tumors have not undergone surgical treatment or RT (69,079, 66.04%), while most patients with atypical and malignant tumors have undergone surgery (atypical: 3459, 88.1%; malignant: 834, 73.5%). In addition, 23.3 % of patients with atypical meningioma and 32.4 % of patients with clever meningioma have carried out surgery and RT.

Table 1. Basic characteristics of patients

		Benign		Atypical		Clever		Total
		Number	%	Number	%	Number	%	Number	%
Total	109 660	104 596	95.38	3927	3.58	1137	1.04	109 660	100
Age	00-19 y	379	0.36	61	1.55	14	1.23	454	0.41
	20–39 y	5743	5.49	443	11.28	91	8.00	6277	5.72
	40–59 y	29 892	28.58	1379	35.12	315	27.70	31 586	28.80
	60–79 y	46 602	44.55	1728	44.00	526	46.26	48 856	44.55
	80+ y	21 980	21.01	316	8.05	191	16.80	22 487	20.51
Sex	Women	78 318	74.88	2239	57.02	635	55.85	81 192	74.04
Sex	Man	26 278	25.12	1688	42.98	502	44.15	28 468	25.96
Breed	White	83 442	79.78	2923	74.43	823	72.38	87 188	79.51
	Black	12 141	11.61	553	14.08	178	15.66	12 872	11.74
	Aian	705	0.67	21	0.53	7	0.62	733	0.67
	API	8308	7.94	430	10.95	129	11.35	8867	8.09
Ethnicity	Hispanic	11 426	10.92	434	11.05	151	13.28	12 011	10.95
Ethnicity	Non-hispanic	93 170	89.08	3493	88.95	986	86.72	97 649	89.05
Site	Supratoire	100 398	95.99	3820	97.28	1096	96.39	105 314	96.04
	Infractor	51	0.05	2	0.05	6	0.53	59	0.05
	Spinal	4147	3.96	105	2.67	35	3.08	4287	3.91
Size	<3 cm	73 688	70.45	601	15.30	251	22.14	61 669	68.02
Size	≥3 cm	30 908	29.55	3326	84.70	886	77.86	28 992	31.98
Treatment	No	69 075	66.04	467	11.88	301	26.47	69 845	63.69
	Str	13 211	12.63	905	23.05	180	15.86	14 298	13.04
	Gtr	20 103	19.22	1641	41.78	287	25.26	22 027	20.09
	Str + RT	1193	1.14	384	9.79	138	12.11	1718	1.57
	GTR + RT	1004	0.96	530	13.50	231	20.30	1765	1.61

3.2 Incidence of mild, atypical and malignant meningiomas from 2004 to 2018

3.2.1 ACCIPTION BY AGE AND SEX

The IR adjusted according to age for the different types of meningiomas from 2004 to 2018 are presented in Figure 1. For mild meningiomas, the IR increased significantly with each age group of 5 years, going from 0.11 cases per 100,000 inhabitants (95 % CI: 0.06-0.26) at the age of 0-19 to 64.28 cases for 100,000 : 62. 56-66.15) at the age of 85 and over in women, and 0.10 cases per 100,000 inhabitants (95 % CI: 0.06-0.24) at the age of 0-19 years at 39.71 cases per 100,000 (95 % CI: 37.85-41.88) at the age of 85 and over in men (Figure 1A). For atypical meningioma, IRs in women and men increased with age, then reached a peak before gradually decreasing. The maximum IRs were 1.35 cases per 100,000 (95 % CI: 1.16-1.55) in women in the group of 70-74 year olds and 1.28 cases per 100,000 (95 % CI: 1.06-1.55) in men in the group of 75-79 year olds (Figure 1C). For malignant meningiomas, the IR has increased significantly for each age group, from 0.006 cases per 100,000 in the population aged 0 to 19 years (95 % CI: 0.001-0.057) to 0.539 cases per 100,000 (95 % CI: 0.391-0.789) in the 85 and over group. The IR of women and men were both of more than 0.2 cases per 100,000 beyond 60 years (Figure 1e). The IR women/men ratio for mild meningiomas increased with age, reaching a maximum ratio of 3.6 in the 45-49 year old group, then decreased with age (Figure 1G). Unlike Benin Méningioma, IRs for atypical and clever meningomes did not differ significantly by sex for any age group of 5 years.

Figure 1

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Import rate adjusted according to age (IR) and annual variations in percentage (APC) by age and by sex. Rate of incidence by sex and age interval of 5 years (A, C and E), annual variations as a percentage per sex from 2004 to 2018 (B, D and F). (A and b) Benin meningioma; (C and d) atypical meningioma; (E and F) Malinan meningioma. (G) Curve of the women's/men report as a function of age. *Only APCs which are significantly different at the level P <0.05 are indicated.

In men as in women, a significant increase in mild meningiomas was observed between 2004 and 2009 (female APC: 5.5 % [95 % CI: 3.9-7.2], p <0.001; male APC: 5.6 % [95 % CI: 3.6-7.6], p <0.001; Figure 1b). However, from 2009 to 2018, the growth rate slowed down (female APC: 1.1 % [95 % CI: 1.8-3.9], p = 0.003; Male APC: 0.9 % [95 % CI: 1.7-2.6], p = 0.028; Figure 1b). For atypical meningioma from 2004 to 2018, IR in women continued to increase significantly (APC: 5.6 % [95 % CI: 4.6-6.6], p <0.001). IR in men showed a similar trend from 2004 to 2018 (APC: 4.2% [95% CI: 3.2-5.3], p <0.001; Figure 1D). For malignant meningioma, IR in women showed a significant decrease from 2004 to 2018 (APC: -4.7% [95% CI: -7.1 to -2.3], p = 0.001; Figure 1F). In men, the incidence has also shown a downward trend, but the decrease was not statistically significant (Figure 1F).

3.2.2 Import by age and race

For mild meningiomas, the overall IR was significantly higher for the black population (20.81 cases per 100,000 [95% CI: 19.59-22.08]) than for all other breeds, while the overall incidence for the Aian population was significantly lower than for all other races (11.13 cases per 100,000 [95%: 8.46-14.45]; 2a). As for mild meningiomas, marginal and clever meningiomas IR were also significantly higher for the black population (marginal: 0.81 cases per 100,000 [95 % CI: 0.59-1.09]; clever: 0.33 cases per 100,000 [95 % CI: 0.19-0.53] that in the white population (atypical cases: 0.56 cases 000 [95 % CI: 0.50-0.64];

Figure 2

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Import rate adjusted according to age (IR) and annual variations in percentage (APC) by age and breed. Rate of incidence by race and by age interval of 5 years (A, C and E), annual variation in percentage per race from 2004 to 2018 (B, D and F). (A and b) Benin meningioma; (C and d) atypical meningioma; (E and F) Malinan meningioma. The breeds include whites, blacks, America Indians and Alaska (Aian) Alagius, as well as the Asians and islanders of the Pacific (API). *Only appear the APCs which are significantly different at the level p <0.05.

For mild meningiomas from 2004 to 2009, the incidence increased significantly for black and white populations (black: APC: 5.7 % [95 % CI: 3.7-7.8], p <0.001; White: APC: 5.6 % [95 % CI: 3.7-7.5], p <0.001). From 2009 to 2018, the IR continued to increase, but the increase rate has slowed down in the white population (white: APC: 1.0 % [95 % CI: 0.2-1.7], p = 0.014). For the AIAN and API populations, the IR increased significantly between 2004 and 2018 (AIAN: APC: 3.1% [95% CI: 0.9-5.3], p = 0.009; API: APC: 1.2% [95% CI: 0.5-2.0], p = 0.004; Figure 2b). For atypical meningiomas, the IRs of the white, black and API populations increased significantly between 2004 and 2018 (white: APC: 4.9 % [95 % CI: 4.3-5.5], p <0.001; black: APC: 6.0 % [95 % CI: 3.5-8.6], p <0.001; API: APC: 2.4 % 0.5-4.3], p = 0.017; On the other hand, the IR of maline meningomes decreased significantly during the same period for the white and black populations (white: -2.9 % [95 % CI: -4.8 to -0.9], p = 0.008; black: APC: -7.4 % [95 % CI: -10.8 to -3.9], p = 0.001) has shown a downward but statistically non -significant trend (Figure 2F).

3.2.3 Import by age and ethnic origin

For mild meningiomas, the overall IR was significantly higher in the non-Hispanic population (18.21 cases per 100,000 [95 % CI: 17.85-18.59]) than in the Hispanic population (15.13 cases per 100,000 [95 % CI: 14.21-16.11]; Figure 3A). As for Benin meningioma, IRs for atypical and malignant meningomes were significantly higher in the non-hispanic population (atypical: 0.61 cases per 100,000 [95 % CI: 0.55-0.69]; clever: 0.21 cases per 100,000 [95 %: 0.17-0.25])) than in the Spanish population ( 0.46 cases for 100,000 [95 % CI: 0.32-0.65];

Figure 3

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Introductory rate adjusted according to age (IR) and annual variations in percentage (APC) by age and by ethnicity. Impact rate by ethnic origin and by age 5 years (A, C and E), annual variations in percentage per ethnic origin between 2004 and 2018 (B, D and F). (A and b) Benin meningioma; (C and d) atypical meningioma; (E and F) Malinan meningioma. *Only appear the APCs which are significantly different at the level p <0.05.

From 2004 to 2009, the IR of mild meningomes increased significantly in the non-Hispanic population (APC: 5.5 % [95 % CI: 3.9-7.1], p <0.001), and the trend continued from 2009 to 2018 (APC: 0.9 % [95 % CI: 0.3-1.6], p = 0.007). As in the non-Hispanic population, the IR of mild meningomes in the Hispanic population also increased significantly between 2004 and 2018 (APC: 1.6% [95% CI: 0.6-2.6], p = 0.003; Figure 3b). For atypical meningioma, IRs in non-Hispanic and Hispanic groups increased significantly between 2004 and 2018 (non-Hispanic: APC: 5.4 % [95 % CI: 4.8-6.1], p <0.001; Hispanic: APC: 1.7 % [95 %: 0.3-3.0], p = 0.02; For malignant meningioma, IR significantly decreased between 2004 and 2018 in the non -Hispanic population (APC: -4.3 % [95 % CI: -6.1 to -2.4], p <0.001), but not in the Hispanic population (Figure 3F).

3.2.4 Age incidence and location of the tumor

Regarding the location of tumors, most of them were located in the supratotory region (105,314, 96.0 %).

Some were located in the spinal region (4,287, 3.9 %), and meningiomas in the infractoric regions represented less than 0.1 % of all cases.

For mild and clever solemn and clever meningiomas, the IRs increased significantly with each age group of 5 years and reached maximum values at the age of 85 and over (mild: 54.62 cases per 100,000 [95 % CI: 53.28-56.06]; clever: 0.53 cases per 100,000 [95 % CI: 0.40-0.78];

For atypical supratotory meningiomal, the IR increased to reach a peak at 70-74 years (0.64 cases per 100,000 [95 % CI: 0.52-0.88]), then gradually decreased (Figure 4C). For spinal meningiomas, the IRs of the three types of meningiomas increased with age, then decreased after reaching a peak. The maximum age groups varied, however (80-84 years for mild meningiomas, 75-79 years for atypical meningiomas and 70-74 years for clever meningiomas; Figure 4A, C, E).

Figure 4

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Import rate adjusted according to age (IR) and annual variations in percentage (APC) by age and tumor location. Rate of incidence by tumor location and by age interval of 5 years (A, C and E), annual variations in percentage by tumor location between 2004 and 2018 (B, D and F). (A and b) Benin meningioma; (C and d) atypical meningioma; (E and F) Malinan meningioma. Location of tumors, including supratoire, infractoring and spinal. *Only the APCs significantly different at the level P <0.05 are indicated.

From 2004 to 2009, the IR of Benine Supratentory Meningiomas increased significantly (APC: 5.6 % [95 % CI: 4.0-7.3], p <0.001), and it continued to increase significantly from 2009 to 2018 (APC: 0.8 % [95 % CI: 0.2-1.4], p = 0.02). On the other hand, the IR of infractoring meningomes decreased significantly between 2004 and 2018 (APC: -10.7 % [95 % CI: -17.2 to -3.6], p = 0.007; Figure 4b). As for the Benin supratentoriel meningiomal, the IR of atypical meningioma increased significantly between 2004 and 2008 (APC: 6.2% [95% CI: 2.3-10.3], p = 0.005) as well as between 2008 and 2018 (APC: 4.4% [95% CI: 3.4-5.4], p <0.001; Figure 4D). Unlike the IRI of the Bless and atypical Srutentory Meningiomes, the IR of the Maline Meningiomas decreased significantly between 2004 and 2018 (APC: -3.3 % [95 % CI: -5.1 to -1.5], p = 0.002; Figure 4F).

3.3 SG patients with benign, atypical and clever meningioma depending on age, sex, race, ethnicity, the location of the tumor, the size of the tumor and the treatment modality from 2004 to 2018.

3.3.1 SG by Kaplan-Meier analysis

Kaplan-Meier's analysis has shown significant differences in SG for mild meningiomas depending on age (p <0.0001), sex (p <0.0001), breed (p <0.0001), ethnic origin (p <0.0001), the location of the tumor (p <0.0001) and the treatment method (p <0,0001), but the size of the tumor had little effect on the SG (Figure 5A). For atypical meningioma, significant differences in SG have been observed according to age (p <0.0001), sex (p = 0.0140), breed (p = 0.0128), the size of the tumor (p <0.0001) and the treatment modality (p = 0.0003), but not ethnic origin (figure 5b). For malignant meningiomas, significant differences in SG have been observed according to age (p <0.0001), sex (p = 0.0083), ethnic origin (p = 0.0183), the size of the tumor (p = 0.0037) and the treatment mode (p = 0.0004). Median survivors and 95 % CIs of each group are presented in additional table 1.

Figure 5

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Kaplan-Meier analysis as a function of age, sex, race, ethnic origin, the location of the tumor, its size and the treatment modality. (A) Benin meningioma; (B) atypical meningioma; (C) Malinous meningioma. *Only the significant differences in overall survival are indicated at the level p <0.05.

3.3.2 Factors associated with the SG according to the proportional multivariable risk models of COX

Then, we studied associations between clinical and demographic variables and SG patients with benign, atypical and malignant meningomes using multivariate regression models with proportional Risk of COX (Figure 6b and additional table 1). After controlling the various factors, the model showed that the following factors had a significant impact on SG in patients with benign meningomes: age, sex, race, ethnic origin, the location of the tumor, the size of the tumor and the treatment modality (Figure 6b and additional table 1). The risk of death is multiplied by 3.35 for each increase of 20 years of the patient's age (HR: 3.35 [95 % CI: 3.29-3.41], p <0.001). The risk of death is 41.3 % higher in men than in women (HR: 1.41 [95 % CI: 1.38-1.45], p <0.001). Black patients had a risk of mortality 27.4 % higher (HR: 1.27 [95 % CI: 1.23-1.32], p <0.001) that white patients, but the API population had a risk of mortality 13.3 % lower (HR: 0.87 [95 % CI: 0.83-0.91], p <0.001) than white patients. Compared to Hispanic patients, non-Hispanic patients presented a risk of mortality higher by 10.6 % (HR: 1.11 [95 % CI: 1.06-1.56], p <0.001). Patients with a spinal tumor had a risk of death of 15.2 % (HR: 0.85 [95 % CI: 0.79-0.91], p <0.001) compared to patients with suprateoral tumor. Patients with large tumor (≥3 cm) had a 39.2 % higher risk of death (HR: 1.39 [95 % CI: 1.35-1.43], p <0.001) that patients with a small tumor (<3 cm). The Str and GTR operations have reduced the risk of death by 59.5 % and 62.0 %, respectively (Str: HR: 0.41 [95 % CI: 0.39-0.42], p <0.001; GTR: HR: 0.38 [95 % CI: 0.37-0.39], p <0.001). In addition, Str + RT and GTR + RT reduced the risk of death by 64.5 % and 59.4 %, respectively (Str + RT: HR: 0.36 [95 % CI: 0.31-0.41], p <0.001; GTR + RT: HR: 0.41 [95 %: 0.36-0.46], p <0.001).

Figure 6

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Cumulative impact curves and risk reports for each of the characteristics of the survival model. (A) Cumulative impact curves according to age, sex, size of the tumor and the treatment modality for clever meningioma; (B) Survival analysis by multivariable cox regression for Benin, atypical and clever meningioma; (C) Survival analysis by regression of the risk competing for malignant meningioma. *Represents significant differences at the level p <0.05.

For atypical meningioma, age, sex, race, ethnic origin, the location of the tumor, the size of the tumor and the treatment modality had a significant effect on the SG according to the model (Figure 6b and additional table 1). The risk of death is multiplied by 2.78 for each increase of 20 years of the patient's age (HR: 2.78 [95 % CI: 2.53-3.05], p <0.001). Men had a risk of death higher by 14.3 % (HR: 1.14 [95 % CI: 1.00-1.30], p = 0.045) to that of women. Black patients had a 58.2 % higher risk of death (HR: 1.58 [95 % CI: 1.32-1.90], p <0.001) than white patients. Compared to Hispanic patients, non-Hispanic patients had a lower death risk of 28.0 % (HR: 0.720 [95 % CI: 0.580-0.893], p = 0.003). The location of the spinal tumor was associated with a risk of death lower by 47.9 % compared to the location of the supratotory tumor (HR: 0.52 [95 % CI: 0.28-0.98], p = 0.043). Patients with large tumor (≥3 cm) had a 43.9 % higher risk of death (HR: 1.44 [95 % CI: 1.13-1.84], p = 0.004) that patients with a small tumor (<3 cm). The Str and GTR operations reduced the risk of death by 16.0 % and 29.8 %, respectively (STR: HR: 0.84 [95 % CI: 0.71-1.00], p = 0.047; GTR: HR: 0.70 [95 % CI: 0.60-0.82], p <0.001). In addition, STR + RT and GTR + RT reduced the risk of death by 40.0 % and 34.5 %, respectively (STR + RT: HR: 0.60 [95 % CI: 0.47-0.77], p <0.001; GTR + RT: HR: 0.66 [95 %: 0.53-0.81].

The age, sex, size of the tumor and the treatment modality significantly affect the SG of patients with clever meningioma, but the race, the ethnic origin and the location of the tumor have little effect (Figure 6b and additional table 1). The risk of death is multiplied by 2.06 for each increase of 20 years of the patient's age (HR: 2.06 [95 % CI: 1.85-2.28], p <0.001). The risk of death is 36.4 % higher in men (HR: 1.36 [95 % CI: 1.53-1.61], p <0.001) than in women. Patients with large tumor (≥3 cm) had a 40.6 % higher risk of death (HR: 1.41 [95 % CI: 1.07-1.85], p = 0.014) than those with a small tumor (<3 cm). Patients who underwent a STR or GTR had a risk of death lower than 31.1 % or 43.8 % (STR: HR: 0.69 [95 % CI: 0.54-0.88], p = 0.003; GTR: HR: 0.56 [95 % CI: 0.51-0.77], p <0.001) to those who have not received treatment. In addition, the GTR + RT association reduced the risk of death by 26.9 % (GTR + RT: HR: 0.73 [95 % CI: 0.59-0.91], p = 0.004).

3.4 Specific survival of the cause of patients with clever meningioma depending on age, sex, race, ethnic origin, location of the tumor, its size and treatment modality from 2004 to 2018

At the time of data collection, 446 patients with clever meningioma (39.2%) died from their meningioma, and no patient with Benin or atypical meningioma was recorded as deceased due to meningioma. We carried out an analysis of the cumulative impact of deaths linked to meningioma and deaths of other causes, the results showed that there was an obvious difference (additional figure 1A). In addition, the cumulative risk of death linked to malignant meningioma at 1 year, 5 years and 10 years respectively was 14.2% [95% CI: 12.2-16.4], 33.7% [95% CI: 30.7-36.9] and 40.1% [95%: 36.6-43.7]. For malignant meningiomas, significant differences in the survival specific to the case were observed according to age (p <0.0001), sex (p = 0.015), the size of the tumor (p <0.0001) and the treatment modality (p = 0.0027).

The SHRs of the risk of death linked to meningioma after analysis of the competitive risk are presented in Figure 6C and the additional table 2. In the regression of the risk competitor of Fine-Gray for specific survival to the cause of meningioma, the following factors have had a significant impact on specific survival in the cause in patients with malignant meningioma: age, sex tumor and treatment modality. The risk of death increases by 14% for each increase of 20 years of the patient's age (HR: 1.14 [95% CI: 1.11-1,18], p <.001). The risk of death is 26.5 % higher in men than in women (HR: 1.27 [95 % CI: 1.17-1.36], p = 0.015). Patients with large tumor (≥3 cm) had a risk of death 2.09 times higher (HR: 2.09 [95 % CI: 1.40-2.94], p = 0.002) that patients with a small tumor (<3 cm). It is interesting to note that patients having undergone a STR + RT had a risk of death 51.1 % higher (STR + RT: HR: 1.51 [95 % CI: 1.35-1.67], p = 0.001) than those who have not received surgical treatment or radiotherapy.

4 discussion

4.1 Incidence

Dans notre étude, nous avons analysé les données d’un total de 109 660 patients et avons constaté que 95,4 % des patients avaient un méningiome bénin, 3,6 % un méningiome atypique et 1,0 % un méningiome malin, ce qui correspond aux rapports précédents ^{16, 31} Quinn et al ont décrit 159 038 patients atteints de méningiome aux États-Unis entre 2013 et 2017, et les pourcentages de méningiomes non malins et malins étaient similaires à ceux de notre étude (157 288 [98,9 %] non malins et 1 750 [1,1 %] malins).¹ Notamment, notre étude et celle de Quinn et al ont toutes deux utilisé les codes de la CIM-O-3 pour définir le méningiome, ce qui diffère de la classification de l’OMS qui a été largement utilisée dans la littérature¹. Parmi les méningiomes avec un grade OMS documenté dans notre étude, 79,4% des méningiomes étaient de grade I de l’OMS, 18,7% de grade II de l’OMS et 1,9% de grade III de l’OMS. Par conséquent, il est essentiel de prêter attention aux disparités dans les données épidémiologiques sur les méningiomes produites selon des normes différentes, et il est urgent que les scientifiques créent une norme de catégorisation cohérente et fiable pour les méningiomes.

We found that IRs increased with age and that the majority of patients were over 60, which indicates that age can be a risk factor for meningioma. Recently, studies have highlighted epigenetic mechanisms, such as the modification of DNA methylation schemes in cancer, which could explain the higher frequency of meningiomas in the elderly.^{16, 32-35}

En outre, nous avons constaté que le rapport des IR des méningiomes entre les femmes et les hommes était de 2,1:1 et qu’il augmentait avec l’âge, atteignant un pic de 3,6 dans le groupe des 45-49 ans, puis diminuant dans les populations plus âgées (Figure 1G). Cependant, dans tous les groupes d’âge de 5 ans, les IR des méningiomes atypiques et malins ne différaient pas sensiblement selon le sexe. Selon les données du CBTRUS, la prévalence des méningiomes non malins était 2,3 fois plus élevée chez les femmes que chez les hommes.¹ Dans cette étude, les rapports des taux d’incidence entre les femmes et les hommes étaient les plus élevés chez les 35-54 ans, où l’IR des femmes était 3,29 fois plus élevé.¹ Dans la présente étude, nous avons repéré le rapport maximal entre 45 et 49 ans. Peut-être que des facteurs inconnus liés au sexe jouent un rôle important, des études supplémentaires sont nécessaires pour explorer le mécanisme.³¹

Nous avons également analysé les IR des méningiomes en fonction de la localisation de la tumeur et avons constaté que 96,0 % des patients avaient des tumeurs supratentorielles, et que les méningiomes infratentoriels étaient extrêmement rares, représentant moins de 0,1 %. Dans leur étude, Quinn et al ont signalé que la majorité des méningiomes (80,6 %) se trouvaient dans les méninges cérébrales, 4,2 % dans les méninges spinales et 14,5 % sans indication de site méningé spécifique.¹ Dans la présente étude, nous n’avons pas inclus les patients dont la localisation tumorale était inconnue, et les IR des méningiomes supratentoriels et spinaux étaient assez similaires entre leur étude et la nôtre.

De plus, nous avons étudié l’évolution des IR des différents types de méningiomes dans différentes populations de 2004 à 2018. Nous avons observé une augmentation de l’incidence des méningiomes bénins et atypiques de 2004 à 2018, mais le méningiome malin a montré une tendance à la baisse dans l’ensemble pendant la même période. En outre, nous avons constaté que l’APC a augmenté jusqu’en 2008 ou 2009 avec toutes les variables, y compris le sexe, l’âge, la race, l’ethnie et la localisation, puis s’est stabilisée ou même a diminué jusqu’en 2018. Les cas de méningiomes avec invasion cérébrale mais sans anaplasie ont été déclassés de l’OMS III à l’OMS II ou I selon les lignes directrices actualisées publiées en 2000 et 2007,^{13, 36, 37} ce qui suggère qu’une certaine tendance peut être due aux modifications des lignes directrices de classification. Il est intéressant de noter que nous avons observé que l’IR a diminué pour la première fois en 2017-2018, et si cette tendance se poursuit, elle pourrait appuyer cette hypothèse. Cependant, d’autres facteurs, notamment le vieillissement de la population, l’amélioration des services de santé et des technologies de diagnostic, les modifications de la classification des codes de tumeurs déclarés par le registre et l’augmentation de l’incidence de la confirmation histologique pourraient éventuellement expliquer ces tendances.

Consequently, from a large database on meningiomas, we have updated the prevalence of the different types of meningiomas using two classification systems (CIM-O-3 and WHO). We then found that the majority of patients are elderly people, especially over 60s. Then, we found that the Méningiomes IR ratio for women compared to men increases with age and reached a 3.6 peak in the 45-49 year old group. We have also identified an increase in the frequency of mild and atypical meningiomas over time, but the APC increased until 2008 or 2009, then stabilized or even decreased until 2018.

4.2 Survival

Notre étude a découvert un certain nombre de caractéristiques démographiques et cliniques associées à un plus mauvais taux de survie chez les patients atteints de méningiomes aux États-Unis entre 2004 et 2018. Pour tous les sous-types de méningiomes, l’âge avancé était un facteur de risque majeur de plus mauvais pronostic. En outre, les hommes et la population noire présentaient des taux de survie plus faibles. Quinn et al. ont également signalé que les patients noirs avaient une survie plus faible que les blancs parmi les patients âgés¹. Robert A. et al. ont étudié les tendances en matière de mortalité pour les populations noires et blanches aux États-Unis de 1900 à 2010.³⁸ Ils ont avancé plusieurs explications pour la plus mauvaise survie de la population noire, notamment des facteurs sociaux et environnementaux, tels que l’éducation, l’emploi, la pauvreté, l’hygiène ; des facteurs biologiques et comportementaux, tels que l’hypertension, le taux de cholestérol, le tabagisme et le régime alimentaire ; et des interventions préventives et thérapeutiques et leur accès, telles que la vaccination, le dépistage de l’hypertension et le traitement des maladies cardiovasculaires. Plusieurs de ces facteurs peuvent également contribuer à la moins bonne survie des patients noirs atteints de méningiomes, comme l’accès tardif aux soins neuro-oncologiques. Cependant, des différences moléculaires ou épigénétiques entre les races peuvent également contribuer au comportement tumoral. D’autres études sont nécessaires pour disséquer les mécanismes qui sous-tendent ces différences.

Nous avons également étudié l’effet de la localisation de la tumeur sur la SG. Nous avons constaté que les patients atteints d’un méningiome supratentoriel avaient un risque de décès plus élevé que ceux atteints d’une tumeur spinale, mais cela n’a été observé que chez les patients atteints d’un méningiome bénin et non chez ceux atteints de tumeurs atypiques ou malignes. D’autres recherches ont montré que les tumeurs situées dans la convexité cérébrale avaient un meilleur pronostic que les tumeurs situées ailleurs (parasagittale, falx, base du crâne).³⁹ Cet effet est probablement dû à la proximité de structures critiques telles que le sinus sagittal supérieur dans la localisation falx/parasagittale, les nerfs crâniens, le tronc cérébral et les sinus veineux dans les localisations fosse postérieure/base du crâne.⁴⁰

L’analyse de survie Kaplan-Meier a indiqué que les patients atteints de méningiomes bénins ne présentaient pas de différences significatives de SG en fonction de la taille de la tumeur. Cependant, les patients atteints de méningiomes atypique et malins ont montré des différences substantielles dans la SG, et les patients avec des tumeurs plus grandes (≥3 cm) avaient un risque de mortalité plus élevé que ceux avec des tumeurs plus petites (^40-44 D’autres études sont nécessaires pour confirmer l’effet pronostique de la taille de la tumeur chez ces patients.

This study has shown that the treatment modality could affect SG substantially in patients with mild, atypical or malignant meningomes. We then analyzed the differences in the effect of the absence, of the STR and the GTR on the SG (additional figure 2). Our analysis has shown that for mild meningiomas, there were significant differences between two of the three surgical types, GTR patients surviving longer than STR, and STR surviving patients longer than NS patients. For atypical meningioma, we have observed a significant difference in survival between GTR and STR, but not between Str and NS. For malignant meningiomas, we have observed a significant difference in survival between Str and NS but not between GTR and Str. In addition, we have also compared the overall survival of surgery alone and surgery + RT, the results have shown that RTG + RT in malignant meningiomas lead to a significant increase in deaths compared to RTG alone, others without significant difference.

Comme les patients atteints de méningiomes ont généralement un bon pronostic et une longue survie, il est nécessaire d’analyser les données en utilisant une analyse des risques concurrents pour éviter les limites de l’analyse traditionnelle de la survie globale, qui inclut le risque de décès dû à des causes autres que la tumeur. Par exemple, notre analyse précédente a suggéré que la survie globale des patients était liée à l’âge et au sexe. Cependant, il pourrait également s’agir d’une augmentation des maladies liées à l’âge au fur et à mesure que le patient vieillit, ou d’une maladie liée à l’homme, qui conduit au décès du patient. Nous avons surmonté ce biais en évaluant les paramètres dans le contexte du décès lié à la tumeur, et les résultats impliquent que l’influence de l’âge ou du sexe sur la survie est attribuable aux caractéristiques spécifiques de la tumeur. De manière intéressante, nous avons également identifié que la survie spécifique à la cause était affectée par l’âge, le sexe, la taille de la tumeur et la modalité de traitement, ce qui était identique à l’analyse de la survie globale. En outre, nous avons également comparé la survie spécifique à la cause de la chirurgie seule et de la chirurgie + RT, les résultats ont montré que l’ajout de la RT dans les méningiomes malins entraîne une augmentation significative des décès par rapport à la STR ou à la GTR seule (figure supplémentaire 1B). De même, plusieurs études sur les méningiomes basées sur le CBTRUS ou le SEER ont noté soit une tendance à des résultats plus mauvais chez les patients recevant une radiothérapie adjuvante, soit aucune différence de survie avec la radiothérapie adjuvante.^{12, 40} Il pourrait y avoir plusieurs raisons, comme le fait que la base de données SEER ne spécifie pas quel type de radiothérapie est donné, s’il s’agit d’une radiothérapie adjuvante ou de sauvetage. Ou encore, parce qu’il s’agit d’une étude rétrospective, les cliniciens ont tendance à sélectionner pour la radiothérapie les patients présentant des méningiomes de haut grade, qui n’ont pas été totalement réséqués ou qui sont fortement récurrents. Par conséquent, il est nécessaire de concevoir une étude prospective multicentrique à l’avenir, en utilisant la même modalité de radiothérapie et la même dose, afin de comparer clairement si la radiothérapie adjuvante peut bénéficier aux patients atteints de STR ou de GTR.

Dans les méningiomes, on a découvert de nombreuses anomalies génétiques et épigénétiques qui sont liées de manière significative au pronostic et qui pourraient être utilisées comme cibles thérapeutiques. Avec le développement de l’analyse globale de la méthylation, les chercheurs ont réalisé que les signatures épigénétiques ou la classification des méningiomes basée sur la méthylation ont des associations cliniques fortes avec le pronostic et sont même plus précises que la classification traditionnelle de l’OMS ^{33 , 45} Sahm et al ont analysé les profils de méthylation de l’ADN de 497 échantillons de méningiomes et ont distingué six classes de méthylation distinctes associées à des schémas mutationnels, cytogénétiques et d’expression génique typiques, ce qui permet de mieux prédire la récidive et le pronostic de la tumeur que la classification de l’OMS.³³ Olar et al ont également regroupé les méningiomes en deux sous-groupes distincts par analyse de la méthylation de l’ADN, qui ont été corrélés à la récidive des méningiomes.³⁴ Certains gènes présentant une méthylation anormale sont également associés à la tumorigenèse, comme la protéine tumorale 73 (TP73) et l’inhibiteur tissulaire de la métalloprotéinase 3 (TIMP3).⁴⁶ La méthylation du promoteur de TP73 se produit dans 7 % des méningiomes, principalement dans les méningiomes atypiques et anaplasiques.⁴⁷ Quarante pour cent des méningiomes anaplasiques présentent une hyperméthylation de TIMP3, qui est corrélée à un temps de récidive plus court.⁴⁷ De plus, la méthylation de PDCD1 et d’IGF2BP1 a été associée à un potentiel malin accru et à un phénotype agressif.⁴⁸ La caractérisation des méningiomes agressifs au niveau moléculaire peut aider à stratifier les patients en groupes distincts de risque de récidive et à orienter le traitement vers des techniques plus agressives pour ceux qui présentent des facteurs de risque plus élevés de récidive. A l’avenir, on espère que les profils de méthylation de l’ADN des patients pourront être inclus dans la base de données SEER, ce qui est important pour prédire les résultats des patients.

5 limits

Cette étude rétrospective basée sur la base de données SEER présente plusieurs limites. Tout d’abord, la base de données est basée sur la population américaine, les découvertes peuvent ne pas pouvoir être appliquées aux populations d’autres pays. De plus, il existe certaines limites liées aux informations non détaillées de la base de données. Par exemple, seules les méninges cérébrales ou les méninges spinales ont été enregistrées concernant la localisation du méningiome, il n’y avait pas de localisation détaillée ou de tissu adjacent, comme par exemple s’il envahissait le sinus veineux ou non, s’il était à la base du crâne ou non.

For surgical resection, Simpson classification, commonly used, has not been used. In addition, there are certain differences between the CIM-O-3 codes that we have used and the classification of the WHO usually used in the literature. Regarding adjuvant treatment, the mode or dose of radiotherapy is unclear, and information on the use of chemotherapy drugs in some patients is incomplete.

6 Conclusion

La présente étude fournit un examen approfondi de l’incidence des méningiomes et des tendances en matière de survie des patients en fonction de toutes les données démographiques. Malgré plusieurs limitations, nous avons pu démontrer que l’âge avancé, le sexe masculin, la race noire et la taille de la tumeur peuvent être des facteurs pronostiques importants. Nos résultats indiquent également que la résection de la tumeur peut améliorer considérablement la survie des patients atteints de méningiome. Pour les études futures, il est nécessaire de concevoir une étude prospective multicentrique, afin de comparer clairement si la radiothérapie adjuvante peut bénéficier aux patients atteints de STR ou de GTR. De plus, à l’avenir, nous ne devrions pas seulement effectuer des analyses basées sur des facteurs démographiques et cliniques, mais également étudier les signatures moléculaires, telles que les altérations épigénétiques ou les mutations génétiques dans les méningiomes.

Contributions from authors

Study design: JUNGUO CAO. Data collection: JUNGUO CAO, Weijia Yan, Guihong Li and Zhixin Zhan. Data analysis/interpretation: JUNGUO CAO and Weijia Yan. Preparation of figures: JUNGUO CAO, Hong Yan and Xinyu Hong. Writing of the manuscript: JUNGUO CAO. Revision/edition of the manuscript: JUNGUO CAO, Hong Yan and Xinyu Hong. All the work reported in this article was carried out by the authors, unless otherwise indicated in the text.

Financing information

This work was supported by the Xi'an Talent Program (Xayc200021) and a scholarship from the Chinese government (JUNGUO CAO, CSC: 201906170055; Weijia Yan, CSC: 202108080147).

Interest

The authors do not declare any conflict of potential interest.

Ethical declaration

The cases were collected in the SEER database and were analyzed anonymously; Therefore, no additional informed consent has been required.

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Incidence and survival of patients with mild, atypical and malignant meningomes in the United States from 2004 to 2018

Incidence and survival of patients with mild, atypical and malignant meningomes in the United States from 2004 to 2018

Summary

Martin Winckler's book (writer and doctor) for free download

Epijaire: prolonged use of nomestrol acetate (lutenyl) and risk of intracranial meningioma